Родился 4 марта 1919 г. в гор. Муроме Владимирской губернии РСФСР (ныне - Владимирской обл. РФ).
В 1941 г. окончил Московский авиационный институт им. Серго Орджоникидзе (МАИ), получив квалификацию инженера-механика по самолетостроению.
Доктор технических наук (1973). В 1974 г. был избран член-корреспондентом, в 1981 г. - действительным членом Академии наук СССР (ныне - РАН).
В годы учебы в институте увлекался лыжным и горнолыжным спортом, был рекордсменом СССР по прыжкам на лыжах с трамплина, чемпионом СССР по скоростному спуску. В 1936-1941 гг. работал тренером по лыжному спорту в спортивном обществе "Крылья Советов".
После окончания МАИ в июне 1941 г. был направлен на московский авиазавод №1 им. Авиахима в Особый конструкторский отдел (ОКО) главного конструктора Артема Микояна (1905-1970). Работал в бригадах вооружения, шасси, управления, возглавлял конструкторские подразделения.
В 1957 г. стал заместителем главного конструктора образованного на основе ОКО опытного завода №155 (ОКБ-155, ныне - Инженерный центр "ОКБ им. А. И. Микояна" в составе АО "Российская самолетостроительная корпорация "МиГ"). Занимался созданием систем управления сверхзвуковых истребителей.
В 1962 г. был назначен первым заместителем генерального конструктора.
С 1969 г. в связи с тяжелой болезнью Артема Микояна исполнял обязанности генерального конструктора ОКБ-155. 5 марта 1971 г. постановлением Совета министров СССР был утвержден генеральным конструктором, занимал эту должность до 1997 г.
Под руководством Ростислава Белякова были созданы отечественные боевые самолеты: истребитель-бомбардировщик МиГ-27 (первый полет совершил в 1972 г.), различные модификации самолетов МиГ-21, МиГ-23 и МиГ-25, легкий фронтовой истребитель МиГ-29 (1977), истребитель-перехватчик МиГ-31 (1975) и др. Кроме того, Беляков внес фундаментальный вклад в развитие ряда научных направлений, связанных с проектированием самолетов и их систем.
Избирался делегатом XXV съезда КПСС (1976), депутатом Верховного Совета СССР IX-XI созывов (1974-1989).
С 1997 г. работал советником генерального конструктора, председателем научно-технического совета ОКБ.
Ростислав Беляков скончался 28 февраля 2014 г. в возрасте 94 лет в Москве. Похоронен на столичном Новодевичьем кладбище.
Дважды Герой Социалистического Труда (1971, 1982). Лауреат Ленинской премии (1972), Сталинской премии I степени (1952), Государственной премии СССР (1988). Был награжден четырьмя орденами Ленина, орденами Октябрьской Революции, Отечественной войны II степени, Трудового Красного Знамени, Красной Звезды, "Знак Почета", орденом "За заслуги перед Отечеством" II степени и многими медалями, включая Золотую медаль им. А. Н. Туполева АН СССР (1987).
Являлся почетным профессором Московского авиационного института и Пекинского университета (Китай), почетным членом Королевского общества аэронавтики (Великобритания), почетным президентом Российской академии авиации и воздухоплавания.
Был женат на Людмиле Николаевне Шверник (1916-2008), инженере-конструкторе телевизионной техники. Сын - Сергей Беляков (1951-1994) - был авиаконструктором, кандидатом технических наук.