Родился 2 августа 1976 г. в Ташкенте (Узбекистан).
В 1997 г. окончил Саратовскую государственную академию права (ныне Саратовская государственная юридическая академия) по специальности "юриспруденция".
В 1997-1999 гг. - помощник Коломенского городского прокурора Московской области (г. Коломна).
С 1999 по 2022 г. работал старшим следователем Щелковской городской прокуратуры Московской области, с 2002 по 2004 г. - помощником, старшим помощником городского прокурора. В 2004-2006 гг. - заместитель прокурора г. Щелково.
В 2006-2008 гг. - Мытищинский городской прокурор Московской области (г. Мытищи).
В 2008-2011 гг. - заместитель прокурора, с 2011 по 2012 г. - первый заместитель прокурора Ростовской области.
В июле 2012 г. занял должность прокурора Калужской области.
С 2014 г. был первым заместителем начальника управления по надзору за исполнением законодательства о противодействии коррупции Генеральной прокуратуры РФ.
В 2015-2017 гг. - заместитель начальника главного управления по надзору за исполнением федерального законодательства Генпрокуратуры РФ - начальник управления по надзору за исполнением законов в сфере оборонно-промышленного комплекса.
С 2017 по 2019 г. - начальник управления по надзору за исполнением законов в сфере оборонно-промышленного комплекса Генпрокуратуры РФ.
26 июня 2019 г. Совет Федерации РФ по представлению президента РФ назначил Дмитрия Демешина на должность заместитель генерального прокурора РФ. Находясь на этом посту, курировал правоохранительный блок Северо-Кавказского федерального округа. В марте 2020 г. также возглавил управление Генпрокуратуры РФ по Дальневосточному федеральному округу.
15 мая 2024 г. президент РФ Владимир Путин назначил Дмитрия Демешина врио губернатора Хабаровского края. Во главе региона он сменил Михаила Дегтярева, ставшего министром спорта РФ.
8 сентября 2024 Дмитрий Демешин был избран губернатором Хабаровского края на прямых выборах. За него проголосовали 81,03% избирателей (баллотировался от "Единой России"). Второе место занял кандидат от КПРФ, уполномоченный по правам ребенка в региона Петр Перевезенцев (8%). 13 сентября того же года Дмитрий Демешин официально вступил в должность.
Член Государственного совета РФ.
Государственный советник юстиции I класса.
Награжден Почетной грамотой президента РФ (2021).
Почетный работник прокуратуры РФ.