Родился 26 марта 1972 г. в Москве. Отец - Владимир Яковлевич Дворкович (1937-2005) – международный шахматный арбитр и гроссмейстер, в 1982-1984 гг. - ответственный секретарь Федерации шахмат СССР. Мать - Галина Львовна Дворкович (род. 1941) - по образованию инженер-строитель.
В 1994 г. окончил экономический факультет Московского государственного университета им. М.В. Ломоносова по специальности "экономическая кибернетика", в том же году - Российскую экономическую школу с дипломом магистра экономики, в 1997 г. - Университет Дьюк штата Северная Каролина (США) с дипломом магистра экономики.
В 1994-2000 гг. - консультант, старший эксперт, генеральный директор, научный руководитель Экономической экспертной группы при Министерстве финансов РФ. С 1997 г. группа была зарегистрирована в качестве закрытого акционерного общества (ЗАО; соучредители – Аркадий Дворкович, Ольга Грушевская, Евсей Гурвич и Максим Куликов). Занималась экономическим прогнозированием, готовила презентации для международных рейтинговых агентств Fitch IBCA, Moody's, Standard & Poor's, проспекты эмиссий еврооблигаций для инвесторов, материалы для переговоров РФ с Международным валютным фондом.
С 2000 г. являлся экспертом по налогово-бюджетной политике некоммерческой организации Центр стратегических разработок (председатель попечительского совета – Герман Греф). Аналитический центр специализировался в сфере разработки концепций социально-экономического развития РФ, подготовки нормативно-правовых и аналитических документов для российских органов государственной власти.
В том же году стал одним из соавторов доклада "Экономической стратегии России в первом десятилетии XXI века", подготовленного под эгидой фонда "Либеральная миссия" (руководители - Егор Гайдар, Евгений Ясин).
С августа 2000 г. по март 2001 г. - советник министра экономического развития и торговли РФ Германа Грефа.
С 26 марта 2001 г. по 21 апреля 2004 г. занимал должность заместителя министра экономического развития и торговли РФ Германа Грефа в правительстве Михаила Касьянова (в 2023 г. включен в реестр иноагентов), затем с марта 2004 г. - Михаила Фрадкова. Курировал деятельность департаментов макроэкономического анализа и финансов, а также отдела банков департамента инвестиционной политики.
В 2003 г. был избран президентом Гильдии инвестиционных и финансовых аналитиков.
В 2004-2012 гг. работал в Администрации президента РФ. С 17 апреля 2004 г. по 13 мая 2008 г. - начальник Экспертного управления президента РФ Владимира Путина. Оно было создано в марте 2004 г. путем слияния Экспертного и Экономического управлений, которые возглавляли соответственно Симон Кордонский и Антон Данилов-Данильян. В 2004-2008 гг. Администрацией президента РФ руководили Дмитрий Медведев, затем с ноября 2005 г. – Сергей Собянин.
С 13 мая 2008 г. по май 2012 г. - помощник президента РФ Дмитрия Медведева. В этот период руководителями Администрации были Сергей Нарышкин, затем, с декабря 2011 г., - Сергей Иванов.
С 21 мая 2012 г. по 18 мая 2018 г. - заместитель председателя правительства РФ Дмитрия Медведева. Координировал работу федеральных органов исполнительной власти в области сельского и лесного хозяйства, рыболовства, транспорта и связи, топливно-энергетического комплекса, промышленности (за исключением оборонно-промышленного комплекса), науки, инноваций и биотехнологий.
18 мая 2018 г. избран на должность сопредседателя совета фонда "Сколково" (вторым сопредседателем был Виктор Вексельберг), который должен был определять основные стратегические векторы развития фонда.
20 сентября 2018 г. был назначен на пятилетний срок единственным председателем фонда "Сколково". 18 марта 2022 г. объявил о прекращении своих полномочий.
Президент Международной шахматной федерации (ФИДЕ) с 3 октября 2018 г. Сменил на этом посту Кирсана Илюмжинова.
Член попечительского совета Фонда развития Центра разработки и коммерциализации новых технологий (Фонд "Сколково"; с июня 2010 г.).
С июня 2015 г. по июль 2018 г. – председатель совета директоров ОАО "Российские железные дороги". В 2018-2020 гг. был членом совета директоров компании.
С 2019 г. - председатель совета директоров VEB Ventures.
В июле 2015 г. избран председателем совета директоров Российской экономической школы и ОАО "Роснано".
Председатель Оргкомитета по подготовке к Чемпионату мира по футболу "Россия-2018" (с марта 2018 г.).
Был членом советов при президенте РФ по развитию финансового рынка (2008-2018), по модернизации экономики и инновационному развитию России (2012-2018), Экономического совета при президенте РФ (2012-2018), Совета при президенте РФ по стратегическому развитию и приоритетным проектам (2016-2018).
Входил в состав Совета при президенте РФ по развитию физической культуры и спорта (2004-2008, 2014-2017), Совета при президенте РФ по реализации приоритетных национальных проектов и демографической политике (2004-2008, 2012-2016), Совета при президенте РФ по делам инвалидов (2008-2012).
С июня 2012 г. возглавлял правительственные комиссии по вопросам топливно-энергетического комплекса и повышения энергетической эффективности экономики; по мониторингу и оперативному реагированию на изменение конъюнктуры продовольственных рынков; по вопросам развития электроэнергетики; по обеспечению российского присутствия на архипелаге Шпицберген; с августа 2012 г. - по вопросам рыбохозяйственного комплекса; с февраля 2013 г. - по недопущению негативных последствий техногенной аварии, вызванной затоплением рудника Верхнекамского месторождения калийно-магниевых солей в г. Березники (Пермский край); с июня 2013 г. - по связи; с 16 сентября 2013 г. - по транспорту; с августа 2014 г. - по предупреждению распространения и ликвидации африканской чумы свиней на территории РФ.
Был представителем президента РФ по делам группы ведущих индустриальных государств и связям с представителями лидеров стран, входящих в "Группу восьми" (с мая 2008 г. по июнь 2012 г.).
Входил в советы директоров "Сбербанка" (2002-2011), ВТБ (2002-2011), "Транснефти" (2004-2008).
Занимал пост представителя президента РФ в национальном банковском совете ЦБ РФ (2004-2012).
Был вице-президентом (2007-2010), а в 2010-2014 гг. - председателем наблюдательного совета Российской шахматной федерации. В настоящее время входит в состав ее попечительского совета.
Общая сумма декларированного дохода за 2013 г. составила 4 млн 178 тыс. руб.
Общая сумма декларированного дохода за 2014 г. составила 5 млн 703 тыс. руб., супруги – 49 млн 809 тыс. руб.
Общая сумма декларированного дохода за 2015 г. составила 6 млн 963 тыс. руб., супруги - 141 млн 390 тыс. руб.
Общая сумма декларированного дохода за 2016 г. составила 24 млн 780 тыс. руб., супруги - 60 млн 506 тыс. руб.
Общая сумма декларированного дохода за 2017 г. составила 6 млн 797 тыс. руб., супруги - 52 млн 368 тыс. руб.
Действительный государственный советник РФ I класса (2004).
Награжден орденом Почета (2010). Отмечен пятью благодарностями президента РФ (2002, 2004, 2008, 2010, 2011) и одной благодарностью правительства РФ (2003).
Имеет ордена "За заслуги перед Итальянской Республикой" (2009), Дружбы народов (Белоруссия, 2015).
Участвовал в 2003 г. вместе с женой в съемках телесериала "Московская сага" по роману Василия Аксенова. Снялся с супругой в эпизодической роли гостей на кремлевском приеме И.В. Сталина.
Владеет английским и немецким языками.
Увлекается шахматами, хоккеем, футболом, горными лыжами.