Родился 25 сентября 1957 г. в г. Душанбе Таджикской ССР в семье военного. В 1966 г. отца перевели из Таджикистана в Россию и семья переехала в г. Калинин (ныне Тверь), где Владимир учился в физико-математической школе.
В 1979 г. окончил Военный инженерный институт им. А.Ф. Можайского (ныне Военно-космическая академия им. А.Ф. Можайского, Санкт-Петербург) в звании лейтенанта. В 1986 г. - с отличием Военную академию им. Ф.Э. Дзержинского, получив воинское звание подполковник.
Доктор технических наук.
После института получил распределение на космодром Байконур. За семь лет прошел путь от инженера, начальника отделения до начальника команды на стартовом комплексе номер 1 ("Гагаринский старт").
Окончив Военную академию им. Ф.Э. Дзержинского, в 1986 г. был по распределению направлен на работу в Управление начальника космических средств (УНКС) Минобороны СССР.
В 1991 г. переведен в Генеральный штаб Вооруженных сил. Занимал должности старшего оператора, начальника группы, заместителя начальника направления, а в 1999 г. стал начальником направления Главного оперативного управления Генштаба.
После создания Космических войск России в июле 2001 г. получил назначение на должность начальника штаба - первого заместителя командующего Космических войск. В марте 2004 г. стал командующим Космическими войсками.
В июле 2008 г. был назначен на должность начальника вооружения Вооруженных сил РФ - заместителя министра обороны РФ.
30 марта 2009 г. был уволен с действительной военной службы в запас и переведен в разряд федеральных государственных служащих с сохранением должности начальника вооружения Вооруженных сил РФ - заместителя министра обороны РФ.
С 21 июня 2010 г. по 29 апреля 2011 г. занимал пост первого заместителя министра обороны РФ.
С 29 апреля 2011 г. по 10 октября 2013 г. являлся руководителем Федерального космического агентства (Роскосмос). Увольнение последовало за объявленным ему 2 августа 2013 г. выговором "за ненадлежащее исполнение возложенных на него должностных обязанностей" в связи с аварийным запуском ракеты "Протон-М" 2 июля того же года, повлекшим потерю трех навигационных спутников "Глонасс-М".
18 июня 2014 г. Владимир Поповкин умер в больнице в Израиле, где лечился от онкологии.
Генерал армии (2009).
Действительный государственный советник РФ 1 класса (2013).
Награжден орденами "За заслуги перед Отечеством" III и IV степеней, "За военные заслуги", медалью ордена "За заслуги перед Отечеством" II степени.
Действительный член Российской академии космонавтики им. К.Э. Циолковского, член-корреспондент Российской академии ракетно-артиллерийских наук.
У него осталась жена - Григорьева Наталья Рафильевна (1967 г.р.) и две дочери - Наталья Владимировна (1980 г.р.) и Григорьева Анастасия Сергеевна (приемная дочь, 1988 г.р.).