Родился 7 марта 1951 г. в Москве. Его прадед протоиерей Василий Павлович Смирнов (1870-1938) был репрессирован и расстрелян на Бутовском полигоне в Подмосковье, в 1989 г. реабилитирован. В 2000 г. Русская православная церковь (РПЦ) канонизировала Василия Смирнова как священномученика. В 2014 г. в его честь был освящен новый московский храм в Конькове - храм священномученика Василия, протоиерея Московского.
В детстве Димитрий Смирнов увлекался живописью. В 1968 г. окончил московскую физико-математическую школу №42. Затем - художественно-графический факультет Московского государственного заочного педагогического института (впоследствии Московский государственный гуманитарный университет им. М. А. Шолохова, в 2015 г. вуз был присоединен к Московскому педагогическому государственному университету).
В 16 лет воцерковился, впоследствии служил чтецом в одном из московских храмов.
С 19 лет работал художником и кинооператором, снимал учебно-методические фильмы. Подрабатывал художником-оформителем, сторожем в детском саду.
С юности Димитрий Смирнов общался с многими видными деятелями православной церкви. Был благословлен на священство духовником Спасо-Преображенской пустыни (Валгунде, Латвия) Свято-Троицкого женского монастыря Рижской епархии архимандритом Таврионом (Батозским).
В 1978 г. поступил в Московскую духовную семинарию в подмосковном Загорске (ныне Сергиев Посад) и в 1980 г. окончил ее экстерном. В 1983 г. также экстерном окончил Московскую духовную академию.
2 августа 1979 г. Димитрий Смирнов был рукоположен в сан священника (иерея).
В 1980-1991 гг. служил в храме Воздвижения Креста Господня в Алтуфьеве (Москва). В 1989 г. был возведен в сан протоиерея.
В январе 1991 г. был назначен настоятелем храма святителя Митрофана Воронежского на Хуторской (Савеловский район Москвы), который незадолго до этого был возвращен верующим. В сентябре 1991 г. стал также настоятелем храма Благовещения Пресвятой Богородицы в Петровском парке, который был передан РПЦ.
Впоследствии был создан объединенный приход храмов святителя Митрофана Воронежского на Хуторской и Благовещения Пресвятой Богородицы в Петровском парке, который объединил также ряд других храмов в Москве и Подмосковье. Димитрий Смирнов возглавлял приход до своей кончины. В последние месяцы жизни был почетным настоятелем этих храмов.
Одновременно отец Димитрий являлся настоятелем храма Успения Пресвятой Богородицы в подмосковном селе Мышкино (с 1999 г.), московского храма святителя Николая Чудотворца в Заяицком (2000-2010), храма великомученицы Варвары и преподобного Ильи Муромца в поселке Власиха (2001-2004), храма Живоначальной Троицы в селе Горетово (2005-2017) и др.
В 1996 г. стал одним из основателей и деканом факультета православной культуры Военной академии Ракетных войск стратегического назначения им. Петра Великого (вуз был основан в 1820 г. в Санкт-Петербурге, в 1938 г. переведен в Москву, ныне расположен в подмосковной Балашихе).
Являлся проректором Православного Свято-Тихоновского гуманитарного университета (Москва).
С 1998 г. был сопредседателем Церковно-общественного совета по биомедицинской этике, созданного при Московской патриархии.
Участвовал в разработке Основ социальной концепции Русской православной церкви, принятых на Архиерейском соборе в 2000 г.
17 июля 2001 г. Димитрий Смирнов был назначен и. о. председателя, а 7 мая 2003 г. - председателем Синодального отдела по взаимодействию с Вооруженными силами и правоохранительными органами. Занимал эту должность до 12 марта 2013 г.
В марте 2009 г. был включен в состав Церковно-общественного совета по защите от алкогольной угрозы, образованного в структуре РПЦ.
С июля 2009 г. являлся членом Межсоборного присутствия РПЦ (занимается подготовкой материалов для рассмотрения на Поместных соборах).
В 2011-2020 гг. - член Высшего церковного совета РПЦ (в него входят главы синодальных учреждений).
В декабре 2011 г. был включен в состав Патриаршего совета по вопросам семьи и защиты материнства, который впоследствии преобразовали в Патриаршую комиссию по вопросам семьи, защиты материнства и детства.
С марта по октябрь 2013 г. являлся первым заместителем председателя, а со 2 октября 2013 г. по 25 августа 2020 г. - председателем Патриаршей комиссии по вопросам семьи, защиты материнства и детства. Был освобожден от должности по состоянию здоровья, но остался почетным председателем этой комиссии.
При содействии протоиерея Димитрия Смирнова было восстановлено и построено несколько храмов. Он создал в Москве православную гимназию "Свет " (1991) и православный медико-просветительский центр "Жизнь" для противодействия абортам (1993), иконописную школу храма свт. Митрофана Воронежского (1995), православные детские дома в Москве (1999) и подмосковном Мышкине (2001), душепопечительский православный центр "Трезвение" (2010). Был одним из учредителей Фонда поддержки семьи и демографии во имя святых Петра и Февронии (зарегистрирован в 2011 г. в Москве).
Работал на радио и телевидении, был ведущим передач на московской православной радиостанции "Радонеж" и общественном федеральном православном телеканале "Спас". С 2010 г. вел в интернете свой мультимедийный блог. В 2012 г. запустил проект "Отдельный дивизион", направленный на возрождение традиций российской семьи.
Отец Димитрий неоднократно выступал с заявлениями в СМИ о необходимости борьбы с абортами, был противником ювенальной юстиции, суррогатного материнства, нетрадиционных сексуальных отношений, критиковал государственную политику в сфере поддержки семьи и детства как недостаточную. В 2018 г. выступал с критикой повышения пенсионного возраста, в 2019-2020 гг. - закона "О профилактике семейно-бытового насилия". Был известен рядом громких высказываний, в частности, о том, что ислам из-за многочисленных приверженцев имеет большее будущее, чем христианство, и что женщинам не обязательно получать образование. В 2015 г. большой резонанс получило его заявление о том, что атеисты таковыми на самом деле не являются и втайне религиозны, поскольку "боятся" расстаться с жизнью, в то время как "последовательный атеист должен покончить самоубийством", т. к. "нет смысла "жить, учиться и бороться", если после смерти только лопух вырастет".
В мае 2020 г. Димитрий Смирнов в связи с заражением новой коронавирусной инфекцией был госпитализирован, находился в тяжелом состоянии. Прошел реабилитацию после пневмонии.
21 октября 2020 г. он скончался в Москве в результате обострения хронического заболевания. 23 октября в Храме Христа Спасителя прошло его отпевание, в тот же день он был похоронен за алтарем храма Благовещения Пресвятой Богородицы в Петровском парке.
Отец Димитрий был награжден орденами РПЦ: святого благоверного князя Дмитрия Донского II (2011) и III (2006) степеней, преподобного Сергия Радонежского III степени (2019). В качестве признания особых заслуг в 2009 г. он получил право ношения специального богослужебного головного убора - митры.
Автор книг "Время спасения" (1988-1989), "Граждане неба" (1990-1991), "Фарисейское лицемерие" (1997), "О фарисействе" (2009), "Беседы о семье" (2016) и др. Являлся также автором множества статей и членом редколлегии религиозно-публицистического журнала "Православная беседа".
Был женат. Дочь Мария - кандидат филологических наук, преподает в Московском государственном университете им. М. В. Ломоносова и православном детском доме "Павлин", действующем при храме святителя Митрофана Воронежского на Хуторской.