Родился 20 сентября 1968 г. в Саратове. Вырос в г. Сочи Краснодарского края.
Окончил Московский государственный технологический университет "Станкин" по специальности "инженер-системотехник". В 2005 г. проходил обучение в Лондоне (Великобритания), получил степень магистра делового администрирования (MBA) со специализацией "получение права на проведение глобальных спортивных мероприятий".
В 1989-1991 гг. работал программистом в телекоммуникационной компании Copris&M Co ("Коприс-энд-м ко").
В 1989 г. стал сооснователем студии компьютерной графики "Информатика маркетинг сервис" (ИМС).
В 1991-1992 гг. занимал пост заместителя генерального директора ИМС.
С 1992 по 1994 г. - директор рекламного агентства СФТ, созданного на базе ИМС.
В 1993 г. стал одним из соучредителей коммуникационной компании Media Arts Group ("Медиа артс груп"), которая специализировалась в сфере рекламного бизнеса. В 1994-1996 гг. - творческий директор, в 1996-2002 гг. - вице-президент, в 2002-2005 гг. - старший вице-президент Media Arts Group.
В 1998-2002 гг. - генеральный директор продюсерского центра ДТВ-МА (подразделение Media Arts Group), одного из крупнейших производителей рекламных роликов в СНГ.
В 2002 г. Дмитрий Чернышенко возглавил компанию Sportima ("Спортима"), работавшую в сфере спортивного маркетинга. Sportima занималась организацией таких крупных общероссийских проектов, как "Лыжня России" и "Кросс нации".
30 ноября 2005 г. был назначен на пост генерального директора некоммерческой организации "Заявочный комитет Сочи - 2014", возглавил кампанию за право проведения зимних Олимпийских и Паралимпийских игр 2014 г. в г. Сочи Краснодарского края.
В 2007-2014 гг. входил в состав Совета при президенте РФ по развитию физической культуры и спорта, спорта высших достижений, подготовке и проведению XXII зимних Олимпийских игр и XI зимних Паралимпийских игр 2014 года в г. Сочи. В 2007-2008 гг. был секретарем совета.
С 2007 по 2014 г. - президент Организационного комитета XXII зимних Олимпийских игр и XI зимних Паралимпийских игр 2014 г. в Сочи.
В 2007-2014 гг. - заместитель председателя наблюдательного совета госкорпорации "Олимпстрой".
С октября по декабрь 2014 г. возглавлял инвестиционную компанию Volga Group ("Волга груп").
С 28 ноября 2014 г. по 14 февраля 2020 г. являлся президентом - председателем правления Континентальной хоккейной лиги (КХЛ).
С января 2015 г. по январь 2020 г. - генеральный директор холдинга "Газпром-медиа". Одновременно с апреля 2015 г. возглавлял совет директоров радиостанции "Эхо Москвы".
В 2016 г. стал председателем совета директоров Национального рекламного альянса.
С 21 января 2020 г. - заместитель председателя правительства РФ в кабинете Михаила Мишустина. Координирует реализацию государственной политики в области цифрового развития, связи, массовых коммуникаций и СМИ, высшего образования и науки, национальной политики, туризма, физической культуры и спорта, взаимодействия с религиозными организациями. С 2021 г. координирует взаимодействие с органами власти федеральной территории "Сириус". С 2022 г. является куратором таких высокотехнологичных направлений, как искусственный интеллект, квантовые вычисления, коммуникационные интернет-решения. Отвечает за вопросы развития перспективных сетей мобильной связи, технологий наноустройств и микросистемной техники, получения и обработки функциональных наноматериалов и др.
Заместитель председателя Совета при президенте РФ по развитию физической культуры и спорта (с 2020 г., член совета в 2007-2014 гг. и с 2015 г.). Кроме того, входит в Совет при президенте РФ по стратегическому развитию и национальным проектам, а также в его президиум (с 2020 г.).
Руководитель Координационного центра правительства РФ (с 2021 г.). Председатель Совета по повышению конкурентоспособности ведущих университетов Российской Федерации среди ведущих мировых научно-образовательных центров (с 2021 г.), Комиссии по научно-технологическому развитию РФ (с 2021 г.), Комиссии по вопросам религиозных объединений при правительстве РФ (с 2020 г.), Правительственной комиссии по развитию туризма в РФ (с 2020 г.) и др. Сопредседатель Совета по развитию Национального центра физики и математики (с 2021 г.; г. Саров, Нижегородская область).
Заместитель председателя - ответственный секретарь Координационного совета по борьбе с распространением новой коронавирусной инфекции на территории Российской Федерации (с 14 марта 2020 г.).
Является председателем наблюдательных советов АНО ВО "Университет "Иннополис" (с апреля 2020 г.), АНО "Цифровая экономика" (с марта 2021 г.), МФТИ (с октября 2021 г.).
Член совета директоров РЖД (с 2020 г.), компании "Ростелеком" (с августа 2020 г.), "Почты России" (с декабря 2020 г.), наблюдательного совета Сбербанка (с сентября 2020 г.), Курчатовского института (с июля 2022 г.).
Заместитель председателя попечительского совета Российского международного олимпийского университета. Член попечительского совета Российской федерации баскетбола.
Возглавлял Координационный совет по подготовке и проведению в Российской Федерации чемпионата Европы по футболу UEFA 2020 г. (с 2020 г.), оргкомитеты по подготовке и проведению в 2023 г. в Российской Федерации проекта "Игры будущего" (с 2021 г.), а также международного спортивного форума "Россия - спортивная держава" (с 2022 г.).
Награжден орденами Почета (2007), Дружбы (2019) и "За заслуги перед Отечеством" II степени (2014). Отмечен благодарностью президента РФ (2018).
Лауреат национальной премии "Спортивные звезды России" (2008).
Обладатель Гран-при ХVI национальной премии "Медиа-менеджер России" (2016). В 2018 и 2019 гг. Дмитрия Чернышенко включали в список самых влиятельных медиаперсон Variety500 журнала об индустрии развлечений Variety.
Владеет английским языком.
Занимается горнолыжным спортом.