Родился 9 ноября 1950 г. в с. Калинино (ныне Столыпино) Балтайского района Саратовской области в многодетной крестьянской семье.
В 1977 г. получил диплом Саратовского сельскохозяйственного института (ныне Саратовский государственный аграрный университет им. Н. И. Вавилова) с присвоением квалификации "ученый-агроном", в 1985 г. заочно окончил Московский кооперативный институт (Российский университет кооперации) по специальности "экономист".
В 1997 г. защитил кандидатскую диссертацию на тему "Становление местного самоуправления в Российской Федерации в 90-х годах ХХ века".
Доктор исторических наук. В 1999 г. в Саратовском государственном социально-экономическом университете защитил диссертацию на тему "Исторические истоки современного российского федерализма и процесс его становления в условиях трансформации социально-экономической системы России, 90-е годы ХХ века". Профессор.
В 1965-1969 гг. работал в родном селе механизатором, электриком.
В 1969-1971 гг. служил в рядах Советской армии.
С 1970 по 1991 г. - член КПСС.
С 1977 по 1980 г. - главный агроном в колхозе им. Первого мая Татищевского района Саратовской области, затем - в колхозе "Заря коммунизма" Балтайского района Саратовской области.
В 1980-1981 гг. работал в одной из воинских частей Саратова прорабом управления производственно технологической комплектации.
В 1981-1986 гг. - главный агроном, затем заместитель директора, директор агрокомплекса при производственном объединении (ПО) "Тантал" Министерства электронной промышленности СССР (Саратов).
С 1986 по 1992 г. - экономист, заместитель директора по переработке, первый заместитель генгдиректора по коммерческой деятельности ПО "Саратовптицепром" (с 1991 г. - ПО "Саратовское"). Гендиректором предприятия был Юрий Китов.
После назначения 6 июня 1992 г. Китова главой Саратова Дмитрий Аяцков перешел на работу в администрацию города. С 10 июня 1992 г. - вице-мэр, затем первый заместитель главы администрации Саратова.
12 декабря 1993 г. принял участие в первых выборах в Совет Федерации РФ по Саратовскому двухмандатному избирательному округу №64. Вместе с губернатором Саратовской области Юрием Белых был избран депутатом Совфеда, опередив своего основного соперника Юрия Китова. В 1993-1996 гг. входил в состав комитетов СФ по обороне и безопасности, по международным делам, затем - по науке, культуре, образованию, здравоохранению и экологии.
С февраля 1994 г. по апрель 1996 г. Дмитрий Аяцков занимал пост первого заместителя главы Саратова Александра Маликова (Юрий Китов ушел в отставку, вскоре покончил жизнь самоубийством).
В начале 1996 г. возглавил региональное отделение движения "Реформы – новый курс" Владимира Шумейко.
В 1996-2005 гг. - глава администрации (губернатор) Саратовской области. Был назначен на пост 15 апреля 1996 г. указом президента РФ Бориса Ельцина. Впоследствии переизбирался на прямых выборах 1 сентября 1996 г. (80,19% голосов) и 26 марта 2000 г. (67,25%).
Одновременно в 1996-2000 гг. Аяцков был членом Совета Федерации РФ по должности как глава региона.
В 1995-2006 гг. - член движения "Наш дом - Россия" (НДР), с 1997 г. входил в политсовет НДР и его президиум.
С декабря 1998 г. возглавлял Союз регионов – товаропроизводителей зерна. Был президентом Союза территорий и предприятий атомной энергетики.
В 1998-2004 гг. - представитель РФ в Конгрессе местных и региональных властей Европы
17 мая 2004 г. региональная прокуратура предъявила Аяцкову обвинение в превышении должностных полномочий и злоупотреблении служебным положением, с него была взята подписка о невыезде. По версии следствия, губернатор незаконно выделил из областного бюджета 70 млн руб. на закупку в конце 1990-х гг. американских комбайнов Case. В июле того же года уголовное дело было прекращено за отсутствием состава преступления. Областная дума внесла изменения в бюджет, узаконив произведенные траты.
В 2004 г. прямые выборы глав регионов были отменены. Полномочия Дмитрия Аяцкова истекали в 2005 г., однако его кандидатура не была включена в список лиц, рекомендуемых президенту для представления на должность губернатора. 3 марта 2005 г. главой области по представлению президента стал бывший директор Балаковской АЭС Павел Ипатов.
14 июля 2005 г. указом президента РФ Дмитрий Аяцков был назначен чрезвычайным и полномочным послом РФ в Республике Белоруссия. Однако к исполнению полномочий он так и не приступил, хотя Минск дал согласие на назначение нового посла. Причиной послужили некорректные высказывания Аяцкова в адрес главы Белоруссии Александра Лукашенко. 19 июля 2005 г. на пресс-конференции в Саратове Аяцков предложил белорусскому президенту "не дуть щеки" и не ждать, что "кто-то ему там должен быть на посылках". Позднее МИД Белоруссии заявил, что такие высказывания "не укладываются в теплые и дружеские отношения между нашими государствами и лидерами наших стран".
В 2006 г. открыл в Саратове общественную приемную.
В 2006-2011 гг. - помощник руководителя Администрации президента РФ.
Одновременно в 2007-2012 гг был членом консультативной комиссии Государственного совета РФ.
С июля 2011 по ноябрь 2013 г. - директор Поволжского института управления им. П. А. Столыпина - филиала Российской академии народного хозяйства и государственной службы при президенте РФ.
С марта 2014 г. работал советником аппарата советников и помощников губернатора Саратовской области Валерия Радаева по аграрным вопросам.
С марта 2017 г. - президент Саратовского государственного технического университета им. Ю. А. Гагарина.
Член Изборского клуба.
Почетный член Российской академии художеств.
Награжден орденами Почета (1996), "За заслуги перед Отечеством" II и III степеней (2000, 1997), "За заслуги" III степени (2000; Украина), а также орденами РПЦ - Святого благоверного князя Даниила Московского II степени и Преподобного Сергия Радонежского II степени. Имеет Почетную грамоту президента (2010) и Почетную грамоту правительства РФ (2000).